但在不久后，随着足利义稙和细川高国的对立，六角定赖转而与细川澄元之子细川晴元合作，六角定赖嫁女于细川晴元，共同攻杀了细川高国。由于拥立足利义稙之子足利义晴的功绩，六角定赖被封为管领代和从四位下弹正少弼，他靠着南近江富饶的领土和庞大的国力与管领细川晴元呈现出分庭抗礼之势，两家之间摩擦不断。为了和细川家对抗，六角家也将手伸入了北伊势、北近江，并和南方山区的甲贺忍者、伊贺忍者达成了密切的合作关系。
然而，随着细川家内乱，三好长庆和细川晴元正式决裂，六角定赖也加入到了细川晴元的一方——毕竟比起细川家，六角家和三好家的仇要更深一点。而且比起日暮西山的细川家，怎么看都是冉冉升起的三好家更需要遏制。而如果加入三好长庆一方，他就不得不直面从东国而来的上洛大军，怎么看都不合算。
天文十四年（1546）年3月17日，上洛的众人在南近江观音寺城第一次见到了这位在近畿呼风唤雨数十年的宿将——六角定赖。他一身得体的公家打扮，没有半点架子，亲自来到了城门外礼数周全地迎接众人——这样的行事风格，非常对今川义元的胃口，他在心里暗自对六角定赖下了一个很高的评价。
「好大的城啊……
」走在步入观音寺城天守阁的道路上，今川义元不止一次地感慨着这座山城的庞大规模。今川馆已经是一等一的大城了，可眼前的这座近畿的城市，却要比今川馆大上一倍不止——今川义元都开始怀疑，这座观音寺城和北条家的巨城小田原城到底哪个更大。
回头看了眼走在身后不远处的北条纲高的神色——似乎他有些惊讶，但没有太过震惊，那说明应该还是没有超出小田原城的规模。度
「治部对此很感兴趣？」六角定赖笑意吟吟地问道——很难想象这样一个慈祥和善的老者，年轻时居然是一个在战场上杀敌如麻的勇将。
「还请管领代释疑。」今川义元恭敬地向前辈请教。
「你也知道，在这近畿，国人林立，谁家的祖上不曾风光过？因此谁也看不惯谁。我们六角家和幕府、京极家纠缠了这么多年，领土失而复得、得而复失，你中有我，我中有你。配下的家臣和豪族们都是朝秦暮楚、左右逢源，在各派之间都有着门路，动辄倒戈叛乱。其中啊，被家臣下克上逼杀的六角家家督就有好几代啊。我在的时候，还镇得住他们。可是我年纪也不小了，就怕我百年之后，这些桀骜不驯的家臣为难我的子孙们啊……」
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